Fluctuación poblacional de insectos fitófagos en kale Brassica oleracea var. sabellica L. (Brassicaceae) en Guanajuato,México

Ubicación de la zona de muestreo.

La parcela de producción de kale está ubicada dentro del Huerto Agroecológico Soria Viva (20°40′05″N y 100°45′08″E, 1850 m s.n.m.), en la comunidad de Soria, Comonfort, Guanajuato. La variedad de kale empleada fue "verde o chino". La semilla se sembró el 27 de abril de 2022, y la plántula se trasplantó el 30 de mayo en dos parcelas. Cada parcela estaba conformada por cuatro surcos distanciados a 60 cm, cada surco contó con 36 plantas en un arreglo en zig-zag. La aplicación de abonos orgánicos no excedió los 170 kg/ha de nitrógeno total en promedio durante el ciclo de cultivo.

Recolección de insectos.

Quince días después del trasplante (15 ddt) se inició la recolección de insectos que se presentaron durante el desarrollo del cultivo mediante muestreo combinado de cinco de oros y zig-zag (Jiménez, 2009). Las plantas que se seleccionaron se revisaron minuciosamente desde el cuello de la raíz hasta el ápice. Los insectos recolectados se conservaron en viales de plástico con alcohol al 70%, separados por morfotipo. En el caso de las larvas de lepidópteros, estas se colectaron en recipientes de plástico ventilados con tela de gasa ("manto cielo") para asegurar su respiración; en su interior incluyeron hojas de kale como sustrato alimenticio (Ross, 1973). Finalmente, se determinó el estado de desarrollo de todos los insectos fitófagos registrados.

Los insectos recolectados en el cultivo de kale fueron analizados con un microscopio estereoscopio Carl Zeiss. Para la documentación fotográfica, se utilizó una cámara con un sensor de 40 MP (Super Spectrum f/1,8) un sensor ultra angular de 16 MP (f/2,2) y un sensor teleobjetivo de 8 MP (zoom 3X, OIS, f/2,4). La mitad de las larvas de lepidoptera se preservaron para su identificación inmediata. La otra mitad se mantuvo vivas en recipientes de plástico ventilados con tela de gasa ("manto cielo"); a estas se les proporcionó follaje de kale como alimento para completar su ciclo de vida hasta la etapa adulta y facilitar así una identificación taxonómica más precisa.

Identificación de insectos.

La identificación de insectos se realizó con claves taxonómicas y comparación con literatura (Bustillo & De Gutiérrez, 1975; Capinera, 2002; Harcourt, 1963; Hidayat et al., 2019; Lecrome et al., 2004; Talekar & Shelton, 1993; Vail et al., 1991).

Análisis de datos.

Se evaluó el daño foliar en a las hojas cosechadas y se cuantificó el rendimiento del cultivo en presencia de larvas de lepidópteros. La relación entre el número de larvas y el número de hojas por planta se analizó mediante los siguientes procedimientos estadísticos: primero, la normalidad de la distribución de los datos se verificó con la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Moráguez et al., 2015); posteriormente, dada la probable falta de normalidad, se determinó la asociación entre estas variables utilizando el coeficiente de correlación de Spearman. Finalmente se realizó un análisis de regresión lineal para modelar dicha relación. Todos los cálculos se ejecutaron utilizando los paquetes estadísticos R-tools y Statistical Analysis System (SAS®) versión 9,0.

Prevalencia de insectos fitófagos en Brassica oleracea var. sabellica L.

Por pertenecer a la familia Brassicaceae, el cultivo de kale comparte algunas especies de lepidópteros plaga con otros miembros de la misma familia, como el brócoli y la col. En la Tabla 1 se puede observar el porcentaje de incidencia de insectos plaga registrados en el cultivo de kale en Comonfort, Gto., durante el ciclo de cultivo abril-septiembre de 2022. La mayor parte de la población de hemipteros se registró a partir de los 49 días después del trasplante (ddt). Por su parte, la población de coleópteros mostró una gran variabilidad durante el ciclo y no alcanzó niveles representativos como para ocasionar daños considerables. Por el contrario, la población de lepidópteros experimentó un incremento considerablemente a partir de los 73 ddt, lo que resultó en daños severos al cultivo.

El daño ocasionado por insectos del orden Lepidoptera fue significativamente más severo en comparación con el de los órdenes Coleoptera y Hemiptera. De hecho, la presión de la plaga fue tan alta que obligó a concluir el ciclo del cultivo de kale dos meses antes de lo previsto.

Los lepidópteros se caracterizan por presentar metamorfosis completa (huevo, larva, pupa y adulto), siendo la fase larval la que causa el mayor daño a los cultivos, ya que las larvas se alimentan de manera voraz de hojas, tallos y otros tejidos (Capinera, 2002; Reyes, 2019).

Las condiciones ambientales de la región pueden favorecer la prevalencia de estas plagas. El estado de Guanajuato presenta una diversidad de climas, donde el clima templado subhúmedo (como el presente en la zona de estudio), junto con temperaturas promedio altas (alrededor de 30 °C en mayo y junio) (INEGI, 2024), crean un ambiente propicio para el desarrollo de insectos fitófagos.

Este escenario se ve agravado por los efectos del cambio climático. El aumento de las temperaturas y la alteración de los patrones de lluvia pueden convertir insectos que antes se consideraban plagas secundarias en problemas de importancia económica, al favorecer su crecimiento poblacional, dispersión y daño a los cultivos (Adunola et al., 2021). Adicionalmente, el aumento del dióxido de carbono en la atmósfera altera la fisiología de las plantas. Al absorber más CO2, la relación carbono-nitrógeno en sus tejidos se desbalancea, lo que puede incrementar la tasa de alimentación de los insectos herbívoros y ampliar su rango de hospederos.

Identificación de insectos fitófagos en Brassica oleracea var. sabellica L.

Se identificaron insectos fitófagos asociados al cultivo de Brassica oleracea var. sabellica L. (kale) durante el ciclo abril-octubre de 2022 en Soria, Comonfort, Guanajuato. La comunidad de insectos registrada estuvo representada por tres géneros del orden Hemiptera, cuatro géneros del orden Lepidoptera y dos géneros del orden Coleóptera.

Se identificaron las siguientes especies de insectos fitófagos asociados al cultivo kale:

Estas especies han sido reportadas previamente como plagas del cultivo de col (Brassica oleraceae) y brócoli (Brassica oleracea var. italica), causando daños considerables en la región de El Bajío, México (Barrios et al. 2004; Marín & Bújanos, 2001).

Los insectos fitófagos de mayor importancia en el cultivo de kale, debido al daño severo causado al follaje fueron palomilla blanca de la col (L. aripa), gusano rayado de la col (E. rimosalis), falso medidor (T. ni) y palomilla dorso de diamante (P. xylostella). La presencia de estas plagas se registró desde el trasplante hasta el final del ciclo. El nivel de daño se incrementó progresivamente en el desarrollo el cultivo hasta que la infestación obligó a su terminación anticipada. Las densidades poblacionales máximas registradas que motivaron a esta decisión fueron: 90 larvas/planta de L. aripa, 35 larvas/planta de E. rimosalis, 2,28 larvas/planta T. ni y 4,3 larvas/planta de P. xylostella. Por otra parte, los pulgones presentaron densidades variables: el pulgón verde (M. persicae) alcanzó10,93 individuos/planta, mientras y que el pulgón de la mostaza (L. erysimi) registró 96,35 individuos/planta. Sus poblaciones no fueron constantes, mostrando fluctuaciones atribuidas a las lluvias ocurridas durante el periodo.

Finalmente, los insectos D. balteata, D. undecimpunctata y M. histrionica se presentaron de manera ocasional y esporádica durante el ciclo del cultivo, sin alcanzar niveles de daño significativos.

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Figure 1

A-B. Myzus persicae (pulgón verde). A. Montaje del adulto alado. B. Colonia del pulgón verde en campo.; C-D. Lipaphis erysimi (pulgón de la mostaza). C. Montaje del adulto alado. D. Colonia del pulgón de la mostaza en campo.

Fluctuación poblacional de insectos fitófagos: Hemípteros.

A los 15 días después del trasplante (ddt), la densidad poblacional de M. persicae fue de 2,5 adultos alados y 0,7 adultos ápteros por planta (Figura 3A). En contraste, L. erysimi registró 1,1 adulto alado y 0,9 adulto áptero por planta en la misma fecha (Figura 3B). La rápida colonización de M. persicae pudo deberse a la ubicación de la parcela, circundada por otros cultivos de brasicáceas, hiervas aromáticas y solanáceas que también poseen un manejo agroecológico y que pueden actuar como reservorios (Davis et al., 2000).

La población del pulgón verde mostró una disminución a los 22, 29, 42, y 49 ddt, con densidades de 0,4 y 0,7 adultos ápteros y alados por planta en promedio. Sin embargo, a los 66 ddt se registró un incremento de 2,2 adultos ápteros y 2,6 adultos alados por planta (Figura 3A). Este patrón de fluctuación observado durante todo el ciclo del cultivo pudo deberse a la influencia de la temporada de lluvias y los cambios de temperatura característicos de la región de Comonfort.

La población del pulgón de la mostaza se observa en la Figura 3B se mantuvo en niveles bajos y constantes entre los 22 y 56 ddt. No obstante, a partir de los 66 ddt inició un incremento sostenido, alcanzando su pico máximo a los 120 ddt con 49,5 adultos ápteros y 10,2 adultos alados por planta (Figura 3B). A pesar de estas altas densidades, la infestación no se tradujo en daño económico significativo al cultivo, lo cual concuerda con lo reportado en otros estudios sobre fluctuación poblacional de esta especie (Barrios et al., 2004; Mujica et al., 2009).

Por otra parte, solo se observaron tres adultos de M. histrionica durante todo el ciclo del cultivo. Su baja incidencia pudo deberse a la configuración del huerto agroecológico, el cual alberga diversas parcelas de crucíferas (col, brócoli, mostaza). Esta diversidad pudo actuar como un sistema de cultivos trampa alrededor de la parcela de kale, atrayendo y capturando la población de este insecto, como se ha documentado previamente (Hokkanen, 1991).

Lepidópteros.

La población de L. aripa se mantuvo baja durante las primeras semanas después del trasplante registrando un promedio de 0,70 larvas por planta en el primer muestreo (15 ddt). Entre los 42 y 73 ddt la densidad larval fluctuó entre 1,2 y 3,7 larvas por planta. Posteriormente, a partir de los 80 ddt la población experimentó un incremento sostenido hasta el final del ciclo (120 ddt), donde alcanzó su pico máximo con un promedio de 93,5 larvas por planta (Figura 4A).

El daño más severo fue ocasionado por las larvas. Desde su emergencia, estas iniciaron una alimentación voraz que causó daños progresivos en el tejido foliar los cuales se intensificaron a medida que avanzaron en sus estadios larvales. Incluso una sola larva puede causar un daño significativo en la planta (Murillo & Giraldo, 2023).

La población de T. ni, presentó una densidad promedio inferior a una larva por planta durante todo el ciclo de cultivo, con registros altamente variables a lo largo de los 120 días (Figura 4B). Esta especie está catalogada como un defoliador de brasicáceas. El daño es causado por las larvas que en sus estadios tempranos roen el parénquima foliar, dejando intacta la epidermis del haz, lo que confiere una apariencia de mancha blanca. En estadios avanzados, las larvas consumen la hoja por completo, afectando severamente la calidad comercial del producto (Shrestha et al., 2019; Vail et al., 1991).

Por otra parte, P. xylostella, otra plaga representativa de las brasicáceas, también se encontró en el cultivo de kale. La primera aparición de sus larvas se registró a los 49 ddt, con un promedio de una larva por planta. Hacía el final del ciclo (120 ddt), la densidad promedio fue de tres larvas por planta (Figura 4C). La baja incidencia de esta plaga pudo deberse a las estrategias de control implementadas en la región para cultivos como brócoli y la col. No obstante, la terminación anticipada del cultivo de kale impidió un potencial incremento poblacional de esta especie.

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Figure 2

Insectos fitófagos registrados en el cultivo de kale en Comonfort, Guanajuato. 2A-C. Trichoplusia ni (falso medidor). A. Larva. B. Adulto. C. Genitalia macho. 2D-F. Plutella xylostella (dorso de diamante). D. Pupa. E. Adulto. F. Genitalia macho. 2G-I. Lepthophobia aripa (palomilla blanca de la col). G. Larva. H. Pupa. I. Adulto. 2J-L. Evergestis rimosalis (gusano rayado de la col). J. Larva. K. Pupa. L. Genitalia macho. 2M-O. Murgantia histrionica (chinche arlequín). M. Huevecillo. N. Ninfa. O. Adulto. 2P-Q. Diabrotica balteata. 2R. Diabrotica undecimpunctata.

En plantas de kale rezagadas se encontró el daño característico de las palomillas dorso de diamante, que consiste en perforaciones foliares que dejan el tejido epidérmico intacto, semejando ventanas transparentes (Philips et al., 2014; Rodríguez et al., 1997; Shrestha et al., 2019).

Por otra parte, la plaga conocida como el gusano rayado de la col (E. rimosalis) se detectó a los 73 ddt con una densidad promedio de 3,5 larvas por planta. Su población aumentó progresivamente hasta alcanzar un promedio de 101,2 larvas por planta al final del ciclo de cultivo (Figura 4D). Este insecto, también es conocido como gusano de franjas cruzadas, está reportado como plaga de col, brócoli, coliflor y col de Bruselas. El daño causado por las larvas reduce considerablemente la calidad de las crucíferas, ya que perforan las hojas y, en el caso del brócoli y la coliflor, llegan a incrustarse en las flores o cabezas en desarrollo. Su población suele incrementarse en condiciones de clima fresco (Shrestha et al., 2019).

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Figure 3

Fluctuación de pulgones de ápteros, alados y momificados en el cultivo de kale. 3A-B. Myzus persicae. A. Promedio de pulgones por planta. B. Total de pulgones por fecha de muestreo. 3C-D. Lipaphis erysimi. C. Promedio de pulgones por planta. D. Total de pulgones por fecha de muestreo.

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Figure 4

4. Promedio de larvas por planta. 4A. Leptophobia aripa (Boisduval). 4B. Trichoplusia ni (Hübner). 4C. Plutella xylostella (Linnaeus). 4D. Evergestis rimosalis (Guenée).

Coleópteros.

La fluctuación poblacional de los coleópteros D. balteata y D. undecimpunctata no se considera importante para el cultivo de kale, debido a que no superó los cinco individuos por planta (Figura 5A-B). Además, los daños reportados por Diabrotica spp. en el cultivo de col (Dirección Nacional de Sanidad Vegetal [DGSV], 2020) no se observaron o pasaron desapercibidos debido a la alta población de larvas de lepidópteros.

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Figure 5

Promedio de Diabrotica spp. por planta en el cultivo de kale.

Relación entre los principales insectos fitófagos y el rendimiento del kale.

La fase inicial del cultivo de kale en nuestro sistema agroecológico mostró una sólida productividad, promediando 263.87 hojas cosechables por planta durante los primeros tres meses. Este prometedor rendimiento, sin embargo, se vio drásticamente comprometido a partir del cuarto mes, coincidiendo con la proliferación explosiva de larvas de lepidópteros.

Nuestros análisis estadísticos revelaron una conexión directa y alarmante entre el aumento de estas plagas y el colapso en la cantidad de hojas aptas para la comercialización. Específicamente, las orugas de Leptophobia aripa y Evergestis rimosalis emergieron como los principales responsables de esta disminución productiva.

El modelo de regresión lineal simple evidenció que ambas especies ejercen una fuerte influencia predictiva sobre la cosecha foliar, con coeficientes de determinación (Tabla 2) excepcionalmente altos: 0,8950 para L. aripa y 0,8316 para E. rimosalis. Esto significa que casi el 90% de la variabilidad en el rendimiento de hojas puede atribuirse a la densidad de estas poblaciones de orugas.

Esta poderosa relación se consolidó con un coeficiente de correlación de Pearson altamente significativo (Tabla 3), confirmando que la presencia de L. aripa y E. rimosalis está íntimamente, y negativamente, ligada al volumen de producción. La evidencia es irrefutable: la calidad de la cosecha se ve severamente mermada por el daño foliar de estos insectos, marcando una clara necesidad de intervenir con estrategias de manejo en las etapas finales del cultivo.

La drástica caída en la producción de hojas de kale registrada a partir del cuarto mes de cultivo se vincula de manera concluyente con una alta presión poblacional ejercida por las larvas de dos especies de lepidópteros. Nuestros resultados, validados por sólidos análisis de regresión y correlación, establecen a Leptophobia aripa y Evergestis rimosalis como las principales variables responsables de la merma en el rendimiento. Esta conclusión se alinea con la literatura especializada, la cual frecuentemente reporta que el daño por defoliación o las imperfecciones estéticas inducidas por estas orugas representan un factor limitante crítico que compromete severamente la calidad comercial y la biomasa total en hortalizas del género Brassica (Farias et al., 2021). De hecho, se ha documentado que L. aripa es una plaga clave en la reducción de la productividad foliar en zonas neotropicales, un patrón de daño similar al observado con el gusano rayado cruzado (E. rimosalis) (Murillo, et al., 2023). Por lo tanto, ante el impacto directo y significativo de estas dos especies, y considerando las fluctuaciones impredecibles de otras plagas como Plutella xylostella y Trichoplusia ni, resulta imperativo integrar un manejo de plagas que priorice la modificación de la técnica de cosecha, optimizando tanto la frecuencia como el momento oportuno de corte de hojas para asegurar la viabilidad económica y la sostenibilidad del sistema agroecológico.